После драматических событий первой части, где Лига справедливости и команда RWBY были вынуждены объединиться, чтобы остановить угрозу, исходящую от могущественного врага, миры, казалось бы, вернулись к своим привычным порядкам. Однако мир не может долго оставаться в покое. В то время как герои стараются справиться с последствиями своей победы, новая опасность набирает мощь.
Мощная мрачная сущность, известная как Темный Магистратор, вступает в конфликт с силами, которые когда-то пытались его остановить. Он стремится уничтожить не только Землю, но и всю мультивселенную, и для этого ему необходимо завладеть древним артефактом, обладающим способностью влиять на реальность. С помощью своих злых приспешников, включая манипулированных героев и охотников, он создаёт хаос, разделяя как Лигу, так и команду RWBY.
В центре событий — Джейсон Тодд (Красный Колпак), который оказывается в эпицентре конфликта между супергероями и охотниками. Его противостояние с собственными демонами, а также с тёмными силами, требует принятия сложных решений и моральных дилемм. Тем временем, Руби Роз и её друзья сталкиваются с реальностью того, что их умения и способности могут быть не такими эффективными, как они думали, когда встречаются с угрозами, которые требуют иной стратегии.
Ситуация усугубляется тем, что оба мира начинают срастаться, и телегерои должны находить способы работать вместе, несмотря на различия в своих подходах к борьбе со злом. Персонажи начинают сражаться не только с внешними врагами, но и с внутренними противоречиями, которые угрожают разрушить их объединение.