С момента событий первого мультика прошло уже пять лет. На острове Олух всё изменилось: благодаря стараниям Иккинга, его друзей и Беззубика драконы стали интегральной частью жизни викингов. Теперь на острове можно увидеть, как они летают рядом с людьми, помогают им в повседневных делах и участвуют в развлечениях, таких как захватывающие гонки. Однако для нашего героя этого оказалось недостаточно. Вместо того чтобы заниматься делами деревни или готовиться к роли вождя, он вместе с Беззубиком отправляется исследовать дальние границы мира, создавая новые карты и открывая неизведанные земли.
Во время одной из таких вылазок Иккинг и Астрид случайно сталкиваются с возмутительным охотником за чешуйчатыми по имени Эррет. Он и его команда работают на могущественного военачальника по имени Драго Кровожадный, чья цель — создать огромную армию летающих созданий, чтобы подчинить себе весь мир. Он жесток и неумолим, и для него дракоши — всего лишь инструмент для завоевания власти, а не друзья. Телегерой, верящий в силу диалога и мирного решения конфликтов, решает найти и поговорить с Драго, чтобы убедить его отказаться от таких злодеяний.
Однако в ходе своих странствий персонаж делает неожиданное открытие. В ледяной пещере, скрытой вдали от цивилизации, он встречает таинственную Всадницу Драконов, которая оказывается... его давно пропавшей матерью, Валкой. Женщина последние двадцать лет живёт вдали от людей, посвятив себя спасению и заботе о дракошах, которых она считает неправильно понятыми созданиями. Она раскрывает сыну тайны драконьего мира и показывает ему, насколько уникальны и удивительны эти существа. Благодаря Валке парень узнаёт, что его связь с Ночной Фурией — это лишь часть великой гармонии между людьми и мифическими существами.