Сюжет разворачивается после многих лет побед Черепашек-ниндзя над злодеями Нью-Йорка. Команда распалась: братья разошлись своими путями, пытаясь понять, кем они являются за пределами своей роли героев. Леонардо, посланный Сплинтером на обучение в Центральную Америку, отдаляется от своих братьев, чтобы стать более сильным и мудрым лидером. Рафаэль, чувствуя себя потерянным без команды, выбирает путь одиночного борца за справедливость, тайно патрулируя улицы Нью-Йорка под псевдонимом Ночного Стража. Микеланджело выступает в роли аниматора на детских праздниках, а Донателло зарабатывает деньги ремонтом техники, сохраняя свою инженерную страсть.
Тем временем Нью-Йорк охвачен новой угрозой. Миллиардер и загадочный бизнесмен Макс Уинтерс собирает группу элитных каменных генералов, чтобы пробудить древнюю магию, связанную с армией монстров, запертых в нашем мире 3000 лет назад. Однако его истинные планы скрыты за завесой тайны.
Мастер Сплинтер чувствует приближение беды и начинает готовить Черепашек к возрождению их командного духа. Когда Леонардо возвращается из своего путешествия, напряжение между ним и Рафаэлем достигает точки кипения. Они спорят о лидерстве, ответственности и преданности их миссии. Однако беда в лице древних созданий вынуждает их объединиться. При поддержке старых друзей — Кейси Джонса и Эйприл О’Нил — телегерои сталкиваются с не только мистической, но и физической угрозой. Уинтерс, одержимый идеей искупления своих ошибок в прошлом, оказался не столько врагом, сколько трагическим персонажем, чьи действия ведут к хаосу.
